Располагается музей в старинной части города по улице Чапаева,32. Именно в этой местности, у подножия сопок, на берегу озера Копа начиналось рождение Кокшетау в первой четверти 19 века. 
Здание музея является памятником истории и находится под охраной государства. В конце 19 начале 20 века здесь жила семья будущего государственного деятеля советской эпохи В.В.Куйбышева. В годы Великой Отечественной войны в этом доме располагался тыловой госпиталь для раненых солдат Советской армии. После войны в нем открыли музей В.В. Куйбышева, который в 2000 году был реорганизован в Музей истории города. 
В экспозиции музея нашли отражение в хронологической последовательности основные вехи истории Кокшетау, начиная с момента его основания в 1824 году и по настоящее время. Фонды музея хранят более 11 тысяч экспонатов. Среди экспонатов музея наиболее интересными для посетителей являются автомобиль американской марки «Кадиллак», велосипед немецкой марки «Дюркопп», датированные началом 20 века, а также старинные виды гужевого транспорта - зимние сани и летняя пролетка.